La vie dans le froid : comment les microbes se développent – et meurent – à des températures extrêmes
Une nouvelle étude basée sur les neutrons apporte des informations précieuses sur la vulnérabilité thermique de différentes familles bactériennes. Elle révèle que les organismes adaptés à de très basses températures sont également étonnamment fragiles : même une légère augmentation de la température peut être létale, bien avant que tout dommage structurel n'apparaisse.
Les effets de la température dans les cellules
La vie sur Terre a évolué en réponse aux conditions environnementales, qui l'ont à la fois façonnée et contrainte. De nombreuses espèces se sont notamment adaptées à des environnements très froids ou très chauds (voir encadré ci-dessous). Bien que ces espèces présentent un intérêt pour de multiples raisons et applications (de la biotechnologie à la recherche de vie extraterrestre), les mécanismes fondamentaux qui sous-tendent leur stabilité cellulaire face aux variations de la température restent largement méconnus.
Décrypter les facteurs qui entraînent la mort cellulaire à haute température et identifier ce qui permet à certaines bactéries de mieux supporter la chaleur extrême que d'autres est effectivement un défi. La raison principale est que la température impacte pratiquement tous les composants et processus cellulaires – l'ADN, la structure des protéines, la membrane cellulaire, etc. – ce qui rend difficile la compréhension de l'événement ou des événements qui conduisent finalement à la mort de la cellule.
Le cytoplasme des cellules est rempli de macromolécules. Parmi elles, les protéines sont à la fois les plus abondantes et les plus sensibles à la température. « La diffusion des protéines à travers le cytoplasme (la dynamique du protéome) est essentielle au métabolisme cellulaire ; elle joue un rôle fondamental dans la croissance cellulaire, la division cellulaire et les réactions biologiques essentielles, et elle est optimisée pour maintenir une fluidité fonctionnelle aux conditions de travail de l'organisme », explique Beatrice Caviglia (Université de Pérouse, Italie), première auteure de l'étude désormais publiée.
La bactérie Escherichia coli est couramment présente dans l'intestin des humains et d'autres organismes à sang chaud. Lorsque la température augmente, la diffusion des protéines ralentit de manière prononcée à des températures proches de la mort cellulaire, coïncidant avec les premiers stades du dépliement des protéines dû à la chaleur. Des chercheurs ont récemment démontré que le dépliement d'une petite fraction seulement des protéines suffit à perturber la diffusion (en créant des agrégats étendus et en provoquant une viscosité élevée), entraînant ainsi la mort cellulaire.
« Une question fondamentale se pose : à mesure que la température augmente, le lien entre le dépliement des protéines, le ralentissement brutal de leur diffusion et la mort cellulaire est-il un phénomène universel, également valable pour les organismes qui sont adaptés à des niches thermiques très différentes ? » résume Fabio Sterpone (Université Paris Cité et CNRS).
Étude des niches d'adaptation thermique
Afin de déterminer si le lien entre le dépliement des protéines, la perturbation de leur diffusion et la mort cellulaire avec l'augmentation de la température est universel, les chercheurs ont étudié trois espèces bactériennes adaptées à des environnements thermiques différents : Psychrobacter arcticus (P. arcticus), Escherichia coli (E. coli), et Aquifex aeolicus (A. aeolicus), cette dernière étant adaptée aux hautes températures.
L'équipe a combiné des expériences de diffusion quasi-élastique de neutrons (QENS) avec des simulations de dynamique moléculaire (DM) pour comparer systématiquement la dynamique des protéines du cytoplasme de ces trois espèces bactériennes en fonction de la température. Les expériences QENS ont été réalisées sur le spectromètre IN16B de l'ILL, sur une large gamme de températures incluant les conditions optimales de croissance et la limite supérieure de stabilité thermique de chaque espèce.
« Nous avons utilisé la QENS pour étudier la dynamique de diffusion d'une protéine bactérienne moyenne à l'échelle de la nanoseconde. L'hypothèse sous-jacente est que la diffusion observée provient principalement des atomes d'hydrogène contenus dans les protéines bactériennes, qui sont les molécules prédominantes dans le cytoplasme bactérien », explique Judith Peters (ILL, Université Grenoble Alpes et CNRS), auteure correspondante de l'étude. Aussi bien chez P. arcticus que chez A. aeolicus, un ralentissement marqué de la diffusion des protéines a été observé à la température où le dépliement des protéines commence, tout comme pour E. coli. « Chez les trois organismes, l'arrêt de la dynamique de diffusion des protéines est causé par le dépliement d'une petite fraction des protéines – ce lien est donc également valable chez les organismes extrêmophiles », conclut Judith Peters.

Dynamique globale du protéome:
(a) Exemple d'ajustement des intensités de diffusion à T = 330 K pour PA (P. arcticus).
(b) Coefficients de diffusion globaux extraits des expériences QENS pour PA (carrés bleus), EC (E. coli, carrés verts) et AA (A. aeolicus, carrés orange), avec la température de mort cellulaire respective, TCD, indiquée par les lignes verticales.
(c) Représentation des systèmes moléculaires simulés par Dynamique Moléculaire pour les protéines de PA (bleu), EC (vert) et AA (rouge) à différentes concentrations.

Ratio de protéines dépliées en fonction de la température, obtenu à partir des expériences QENS et des simulations de DM pour PA (P. arcticus, bleu), EC (E. coli, vert) et AA (A. aeolicus, orange). Les lignes verticales indiquent la température de mort cellulaire respective de l'organisme. Les flèches montrent le ratio de protéines dépliées à cette température. Les résultats indiquent une forte résistance du protéome psychrophile (P. arcticus) à la température, qui se maintient jusqu'à 24 K au-delà de la mort cellulaire.
Une différence frappante a également été observée. Tant pour A. aeolicus que pour E. coli, le ralentissement brutal de la diffusion des protéines a été constaté à proximité de leurs températures respectives de mort cellulaire. En revanche, pour P. arcticus, la diffusion des protéines ne chute brutalement que bien au-dessus de la température de mort cellulaire. En d'autres termes, lorsque le dépliement des protéines commençait à se produire et à compromettre leur diffusion, la cellule était morte depuis longtemps – probablement en raison de la perte d'activité biologique d'enzymes clés.
Chez P. Arcticus, adapté aux conditions très froides, la mort cellulaire se produit à une température inférieure de 20 degrés à celle à laquelle le dépliement des protéines commence. L'arrêt dynamique et le dépliement du protéome sont donc découplés de la viabilité métabolique de la cellule », résume Alessandro Paciaroni, de l'Université de Pérouse (Italie), l'un des auteurs principaux de l'étude. Les résultats de cette étude remettent en question la vision commune selon laquelle les protéines, leur stabilité et la viabilité de la cellule sont étroitement liées. Dans le cas de P. arcticus, quelque chose cesse de fonctionner et la cellule meurt même sans dépliement des protéines. « Ces découvertes redéfinissent la relation entre la dynamique cytoplasmique, la stabilité du protéome et la survie bactérienne », conclut Paciaroni.
L'étude fournit des informations précieuses sur la vulnérabilité thermique des différentes familles bactériennes et ouvre plusieurs pistes de recherche futures : quels sont les compromis évolutifs liés à la thermosensibilité des psychrophiles ? Qu'est-ce qui a causé la mort cellulaire et les enzymes impliquées peuvent-elles être stabilisées ? De telles études sont essentielles pour éclairer les stratégies de conservation des aliments, de bioremédiation et d'utilisation durable des microbes adaptés au froid en biotechnologie.
Extremophiles
Les organismes vivant dans des conditions extrêmes sont appelés extrêmophiles, et un large éventail d'entre eux a été découvert et étudié au cours du dernier siècle.
Les psychrophiles sont des organismes capables de croître et de se reproduire à basses températures, allant de −20 °C à 10 °C. Les hyperthermophiles sont des organismes qui prospèrent dans des environnements extrêmement chauds – à partir de 60 °C et au-delà. Les cas les plus extrêmes connus à ce jour sont la bactérie Planococcus halocryophilus, qui croît à −15 °C et reste métaboliquement active à −25 °C, et Methanopyrus kandleri, qui se développe à une température record de +122 °C.
L'intérêt pour les extrêmophiles provient de domaines variés, allant de la biotechnologie à la recherche sur le cancer et l'astrobiologie. Pour ne citer que quelques exemples :
- La technique biotechnologique connue sous le nom de PCR (Réaction en chaîne par polymérase) repose sur des enzymes dérivées de bactéries (hyper)thermophiles qui sont particulièrement stables face aux variations de température.
- Les températures élevées peuvent être utilisées pour tuer sélectivement les cellules cancéreuses, et la compréhension de la stabilité thermique est essentielle pour le développement de ces thérapies.
- Le changement climatique entraîne la sélection d'espèces bactériennes qui sont plus résistantes aux températures élevées, et qui ont également une plus grande propension à la résistance aux antibiotiques.
- Enfin, les extrêmophiles sont des modèles clés dans la recherche de vie sur des habitats extraterrestres tels que Mars, Vénus et les lunes glacées, où les conditions extrêmes prévalent.
Référence: Beatrice Caviglia, Stepan Timr, Marianne Guiral, Marie-Thérèse Giudici-Orticoni, Tilo Seydel, Christian Beck, Judith Peters, Fabio Sterpone and Alessandro Paciaroni, Cytoplasmic fluidity and the cold life: proteome stability is decoupled from viability in psychrophiles Nature Communications 16 (2025) 10345.
https://www.nature.com/articles/s41467-025-65270-5
Instrument ILL: IN16B
Contact ILL: Judith Peters


